Un vieux guerrier menant deux grands oiseaux, entre dans un village désert entièrement envahi par des champignons émettant des vapeurs empoisonnées. L'homme ne peut que constater le spectacle de désolation : un autre village est mort et sera bientôt envahie par la forêt.

Le générique du film défile. On voit le futur de la Terre sur les scènes d'une décoration murale primitive. Le contrôle de la technologie a échappé à l'homme et de terrifiantes armes, sous la forme de gigantesques guerriers biomécaniques, ont déversé le feu et la destruction sur le monde. La science et les poisons utilisés pendant la guerre ont permis à des insectes géants et

des plantes nouvelles d'infester notre monde. Mille ans après, la forêt toxique (le Fukaï) continue de s'étendre inexorablement sur la planète, annonçant le crépuscule du genre humain. Mais alors que la fresque semble s'arrêter là, l'histoire devient prophétie. Une créature angélique dans une robe bleue apparaît et devient le sauveur de l'humanité.  

 
Soudain, un coup de feu de détresse se fait entendre. L'homme de la première scène, à dos d'oiseau, fuit hors de la forêt, pourchassé par un Ohmu fou de rage. Nausicaä se précipite à la rescousse. Pour neutraliser cette colère, elle lâche depuis son moehve des grenades stroboscopiques devant l'insecte. Étourdi, l'Ohmu s'arrête. Son agressivité partie, il retourne dans la forêt.

Nausicaä atterrit près de l'individu. Celui-ci n'est autre que Maître Yupa, l'ancien tuteur de la princesse. Après un long voyage, il est de retour vers la Vallée du Vent, le petit royaume

 
Ce soir-là, Yupa discute avec le roi Jhil, père de Nausicaä, de ses voyages et du déclin progressif de l'humanité, au fur et à mesure que le Fukaï avance. O-Baba, une vieille sage aveugle, affirme que Yupa parcourt le monde à la recherche de l'élu dont la légende dit "qu'il est une personne vêtue de bleu qui descendra du ciel sur une champ tissé d'or, renouera le lien perdu avec la terre et guidera les gens vers un pays d'un bleu pur." Mais Yupa rétorque qu'il
ne fait qu'étudier le Fukaï.

Pendant la nuit, Mito réveille Nausicaä. Il y a quelque-chose d'anormal dans le vent. Elle rejoint immédiatement le guetteur de nuit sur le toit du château. A leur stupéfaction, un énorme transporteur tolmèque surgit de la nuit, couvert d'une nuée d'insectes. Le navire tente de continuer mais finit par s'écraser sur un relief près des champs.